คลาเรนซ์ ซีดอร์ฟ เริ่มต้นสร้างชื่อกับสโมสรอาแจ็กซ์ อัมสเตอร์ดัม เป็นหนึ่งใน 5 ประสานดัชต์ ร่วมกับพาทริค ไคลเวิร์ต, เอ็ดการ์ ดาวิดส์, วินสตัน โบการ์เดและมิเชล ไรซีเกอร์ ภายใต้การคุมทีมของหลุยส์ ฟาน กัล ซีดอร์ฟเป็นแข้งหลักนำอาแจ็กซ์ยุคนั้นคว้าแชมป์ลีก 2 สมัยติดต่อกัน รวมทั้งผงาดคว้าแชมป์ยูฟ่าแชมเปียนส์ลีก ในปี 1995 ที่เฉือนชนะเอซี มิลานในนัดชิงชนะเลิศด้วย
ก่อนโยกไปค้าแข้งกับยอดทีมในสเปนอย่างเรอัล มาดริด ในปี 1996 ในถิ่นซานติอาโก เบอร์นาเบว ซีดอร์ฟได้ฉายแววโดนเด่นมาก ทั้งถูกเรียกตัวติดทีมชาติฮอลแลนด์ และยังเป็นหัวจักรสำคัญพาราชันชุดขาวคว้าแชมป์ลาลีกาสเปนได้ 1 สมัยและแชมป์ยูฟ่าแชมเปียนส์ลีกอีกสมัย
กระทั่งใน ปี 1999 ชีพจรรองเท้าพาซีดอร์ฟมาอิตาลีกับอินเตอร์ มิลาน พร้อมกับฟอร์มการเล่นที่ตกต่ำ จนหลายคนคิดว่าน่าจะสิ้นสุดเส้นทางนักฟุตบอลของแกไปแล้ว ก่อนอีก 2 ปีต่อมา ซีดอร์ฟจะย้ายสลับขั้วกับฟรานเชสโก โคโคไปยังทีมคู่อริอย่างเอซี มิลาน ซึ่งในถิ่นซาน ซิโรนี่เอง แกเค้นฟอร์มที่สุดยอดออกมาอีกครั้งนึง ภายใต้ฝีมือคุมทีมของคาร์โร อันเช่ล็อตติ แกจะอยู่ทางด้านซ้ายของแผน Daimond อยากจะบอกว่าครองบอลเหนียวมากๆ รวมทั้งจังหวะการบังบอล การเอาตัวรอดในช็อตต่างๆ ที่สำคัญซีดอร์ฟ นี่แหละครับ ที่เล่นหนุนให้กาก้ามาโดยตลอด เพราะกาก้าไม่ใช่พวกลากโซโล่ทีเดียวยาวๆแบบที่ภาพติดตาพวกเรา ได้ซีดอร์นี่แหละ รับบอลฝาก ชิ่งคืนให้ประจำ ความเห็นของผมนะครับ ให้นึกภาพคนที่วิ่งไม่ค่อยเร็ว ตัวไม่ค่อยใหญ่ แต่แย่งบอลยาก เอาตัวรอดเก่ง เข้าใจจังหวะเกมดีมาก ตอนไหนควรเก็บบอล ควรออกบอล เหมือนจะไม่มีอะไร แต่มีอิทธิพลกับเกมรุกตลอด
ซีดอร์ฟปักหลักอยู่มิลานยาวถึง 10 ปี ร่วมคว้าสคูเดดโตกับทีม 2 สมัย และสำคัญสุดกับแชมป์ยูฟ่า แชมเปียนส์ลีกอีก 2 สมัย ทำให้เขาเป็นนักเตะเพียงคนเดียวในประวัติศาสตร์ที่คว้าแชมป์ยุโรปได้กับ 3 สโมสร ต้นปี 2014 ทีมปีศาจแดงดำสร้างเซอร์ไพรส์ด้วยการดึงตัวซีดอร์ฟมาคุมทีมเป็นการชั่วคราวแทนที่มัสซิมิเลียโน อัลเลกรี ซึ่งเขาก็คุมทีมสั้นๆเพียง 4 เดือนก่อนจะลงจากตำแหน่งให้ฟิลิปโป อินซากี อดีตเพื่อนร่วมทีมเข้ามาคุมทัพแทน จนในเดือนกันยายนปีเดียวกัน ซีดอร์ฟก็ได้รับเกียรติจากเอซี มิลาน บรรจุชื่อเขาในหอเกียรติยศของสโมสรเพื่อเป็นเกียรติอีกด้วย